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Niemand merkt, wie eine Frau vorbeikriecht - denn sie krabbelt wie eine Fliege an der Zimmerdecke! Ein Killer, der schon seit Jahren tot ist, fordert immer neue Opfer. Feuer brechen aus, Schlangen zügeln, die Erde öffnet sich und gibt den Blick auf eine Grube frei, in der sich die Verdammten winden. Das Böse ist zurückgekehrt. Und mit ihm der kreative Kopf, der den Roman und das Drehuch zu der Exorzist hervorgebracht hat. William Peter Blatty hat nicht nur seinen eigenen Roman Legion fürs Kino adaptiert, sondern die Filmfassung Der Exorzist III auch selbst inszeniert. Der schockierende Horrortrip beginnt, wo der erste Film endete. Lieutenant Kinderman, der geheimnisvolle Morde untersuchen muss. Er glaubt nicht an Dämonen, die von Menschen Besitz ergreifen können. Noch nicht. Jason Miller spielt wie im ersten Teil den Priester Karras. Und in kleinen Rollen gibt es Samuel L. Jackson, den Basketball-Profi Patrick Ewing und andere Gaststars zu entdecken.

In einer Höhle entdeckt eine archäologische Expedition eine unbekannte und gefährliche parasitäre Spezies namens Vesp. Als diese Wesen auf die Welt losgelassen werden, mutieren und vermehren sie sich in Windeseile. Sie greifen die menschliche Bevölkerung an, indem sie ihre enorme Geräuschempfindlichkeit nutzen. Selbst der leiseste Ton lockt sie in Scharen herbei. Ally, ein taubes Mädchen, dessen Sinne sich in dieser neuen Extremsituation noch zu verstärken scheinen, entdeckt ihre Fähigkeit, die Nähe der Vesps erspüren zu können. Schon bald wird Ally von einer unheimlichen Sekte verfolgt, die sich ihre ausgeprägte Sinneswahrnehmung zu Nutze machen will.

Ein altes Farmhaus im ländlichen Oregon geht in Flammen auf, die verstörte Kristen wird von der Polizei als Brandstifterin festgenommen und in die psychiatrische Abteilung des North Bend Hospital eingeliefert. Ihr behandelnder Arzt Dr. Stringer versucht herauszufinden, was zu ihrem Zusammenbruch führte. Derweilen geht in der Station, die sich die junge Frau mit vier weiteren Patientinnen teilt, ein Phantom um, das ein Mädchen nach dem anderen tötet. Kein Wunder, dass Kristen alles daran setzt, aus der Anstalt zu fliehen.

Durch eine unerwartete Erbschaft kommt Danny mit seinen Freunden nach Hobb Springs, ein verlassenes Ferienhotel in den Bergen West Virginias. Dort schauen Jackson und Sally nach dem Rechten. Sie stellen Danny seiner lange verloren geglaubten Familie vor – die es leider auf seine Freunde abgesehen hat.

John Wayne Cleavers Name ist irritierend bis prophetisch, in jedem Fall eine Bürde. Er gehört zu den Missverstandenen seiner Generation, muss er sich doch von dem Vorwurf befreien, er sei ein Serienkiller. Dabei ist er doch ein diagnostizierter Soziopath, der von Mordphantasien geplagt wird. Um diese in der Theorie zu halten, hat sich John ein striktes Regelwerk aufgezwungen. Der Tod ist für ihn immer allgegenwärtig gewesen, ist er doch weitestgehend in der von seiner Mutter betriebenen Leichenhalle aufgewachsen. John fürchtet, dass die Triebe eines Tages die Kontrolle über sein Handeln übernehmen werden. Als dann in der Tat ein Mord geschieht, dem schnell weitere folgen, gerät John nicht nur unter Verdacht. Darüber hinaus scheint es eine übersinnliche Verbindung zwischen ihm und dem wirklichen Täter zu geben. Während John so dem Serienkiller auf die Spur und immer näher kommt, muss er auch immer vor sich selbst auf der Hut sein.

Mia und ihr Bruder David freuen sich auf ein paar freie Tage, die sie mit ihren Freunden Olivia, Eric und Natalie in einer entlegenen Waldhütte verbringen wollen: Doch dann entdecken die fünf jungen Leute dort das in Menschenhaut gebundene Necronomicon, "Das Buch des Todes". Als Eric einige der mit Blut geschriebenen Passagen übersetzt, befreit er die Dämonen, die sich der jungen Leute nach und nach bemächtigen. Mia sieht in ihren Visionen den Schrecken kommen, doch ihr wird nicht geglaubt, bis sich schließlich der Wald rund ums Haus selbst gegen die Besucher erhebt und niemand mehr sicher ist.